In dem neuen MiniFin-U-Boot folgen Jason und Winston Neri zum Mako-Abgrund und entdecken eine riesige Unterwasser-Pyramide. PRAXIS, eine Organisation, die sich der Suche nach außeririschem Leben verschrieben hat, schicken zwei junge Agenten, Jake Shelby und Elly Hauser nach Ägypten um Funksignale zu identifizieren, die auf den Weltraum gerichtet sind. Wärhenddessen suchen 'Professer Malakat' und seine junge Assistentin Shersheba – bereits in Ägypten – nach einem Eingang in die alte 'Geheimnisvolle Pyramide'.
Neri findet einen Eingang in die Unterwasser-Pyramide. Sie schwimmt hinein und Jason und Brett folgen ihr im MiniFin. Als Neri eine Statue in einem zentralen Zimmer der Pyramide berührt, gleiten massive Steinwände zur Seite und geben einen Wasser-Strudel frei. Neri und die Jungen werden in den Wasserwirbel hineingesaugt und zum Innern der Geheimnisvollen Pyramide transportiert – sie stellen fest, dass sie sich in Ägypten befinden!
In Ägypten bekommen Neri, Jason und Brett die Gastfreundschaft von Malakat und Shersheba angeboten. Merkwürdigerweise spekulieren Malakat und Shersheba nach dem Essen über die wahre Identität von Neri, was zeigt, dass sie noch ganz andere Interessen haben. Shersheba versucht, sich bei Jason einzuschmeicheln um Informationen über Neri zu bekommen. Als Malakat und Shersheba versuchen, die Kinder Jake und Elly in die Arme laufen zu lassen, müssen die drei so schnell wie mögich abhauen.
Neri, Jason und Brett kehren zur Geheimnisvollen Pyramide zurück, aber Malakat beobachtet sie dabei und lässt Shersheba die Agenten Jake und Elly rufen während er die Kinder bis in das zentrale Zimmer verfolgt. Dort entdecken die Kinder ein mysteriöses goldenes Ankh, aber Malakat will sie zwingen, es ihm auszuhändigen. Wieder aktivieren Neri, Jason und Brett das Wassertor um vor Malakat zu entkommen, aber sie sind erstaunt, als sie an einem neuen Ort ankommen – in einer Kristallhöle im Australischen Outback.
Jason sucht im Outback nach Hilfe und trifft auf Jakamarra, einem jungen Aborigine, der ihnen von der Traumzeit-Legende der 'Walfischfrau' erzählt. Jake und Elly verfolgen die Kinder in den Outback, wo sie Jakamarra in die Irre führt, während Neri, Jason und Brett vom Vater der Jungen gerettet werden – Paul, der vom Commander zum Präsident von ORCA Pacific befördert worden ist. Bevor sie ihn verlassen gibt Neri Jakamarra das goldene Ankh, damit er es sicher aufbewahrt.
Neri kehrt in die Unterwasser-Pyramide zurück und aktiviert die Statue, die sich in ein Hologramm ihrer Mutter Shalamorn verwandelt. Voller Angst rennt Neri weg. Jake und Elly kehren nch ORCA zurück, um Jason und Brett mit einem Lügendetektor zu testen, aber die Jungen können sie mit Hilfe von Winston, Cassandra und HELEN reinlegen. Neri und die Jungen reisen auf die Farm von Paul, aber es stellt sich heraus, dass Jake, Elly und Mitarbeiter von PRAXIS ihnen gefolgt sind.
Während der Flucht vor den PRAXIS-Agenten auf einem Waverunner fahren Brett und Neri über einen im Wasser schwimmenden Baumstamm und werden in den Fluss geschleudert. Neri wird gefangengenommen und zu einem PRAXIS-Boot gebracht, um verhört zu werden. Währned sie an Bord ist, ruft sie Charley, der das Boot rammt und ihr zur Flucht verhilft. Shersheba rät Malakat – jetzt in Australien – mit der Suche nach der Unterwasserpyramide zu beginnen. Wiedervereint mit Jason und Brett aktiviert Neri das Shalamorn-Hologram und erfährt, dass sie dazu bestimmt ist, die Führerin ihres Volkes zu sein – sie ist eine Prinzessin.
Shersheba überrascht Jason durch einen Besuch auf ORCA Unwissend darüber, wer sie ist, besteht Dianne darauf, dass Jason mit Shersheba im Korallenriff schnorcheln geht. Shersheba täuscht vor, zu ertrinken, und Neri kommt, um sie zu retten, aber plötzlich erscheint Malakat und beide, er und eine wiederbelebte Shersheba, greifen Neri und Jason an. Jason dreht mit der Haifischkatze eine scharfe Kurve und wirft beide über Bord, aber Neri wird jetzt klar, dass sie von ihren eigenen Leuten angegriffen worden ist. Shersheba und Malakat entdecken den Ort der Unterwasser-Pyramide.
Der Rebellenführer Garron berichtet Malakat und Shersheba über den Fortschritt der Rebellion auf dem Planeten der Ozeane. In der Unterwasser-Pyramide informiert das Shalamorn-Hologramm Neri und Jason von der Rebellen-Splittergruppe. Shersheba und Malakat kommen bei der Pyramide an und treffen auf Neri. Shersheba feuert einen Energieblitz aus einer laserartigen Waffe auf Jason ab. Schnell fliehen Neri und Jason durch das Wassertor. Sie kommen in der Kristallhöhle an, wo sie zu ihrer Überraschung Jakamarra antreffen, der schon darauf gewartet hat, sie zu begrüßen.
Jakamarra bringt Neri und Jason durch das Outback zum Versteck des goldenen Ankhs. Malakat trianguliert den Ort der Kristallhöhle zwischen den beiden Pyramiden und informiert PRAXIS über Neris Aufenthaltsort im Outback. Er und Shersheba kommen im Outback an, um Jake und Elly zu helfen. An einer Felswand umzingeln sie Neri und ihre Freunde. Elly stürzt beinahe ab und wird von Neri gerettet. Jakamarra entwendet Shersheba das Goldene Ankh und wirft es Jason zu, der von Paul mit dem Humschrauber in die Freiheit geflogen wird aber hilfloszusehen muss, wie PRAXIS Neri als ihre Gefangene abführt.
Neri wird im PRAXIS-Hauptquartier gefangengehalten, wo sie von einer gefühlslosen Wissenschaftlerin, Dr. Laviche, verhört wird. Brett und Cassandra versuchen mit Winstons Hilfe vergeblich, durch HELEN Neris Verbleib herauszufinden. Shersheba schleicht sich nachts an Bord von ORCA und findet mit Louis Hilfe den Ort des Goldenen Ankhs heraus, das Jason zuvor versteckt hatte. Während Neris Gesundheit sich bei PRAXIS verschlechtert, kehrt Shersheba zu Malakat zurück und hält das Goldene Ankh hoch in die Luft.
Neri ist immer noch Gefangene von PRAXIS, und ihr Zustand verschlechtert sich. Mit Hilfe von Helen gelingt es Dianne, Winston und Cass, den Bunker von PRAXIS zu fluten. Jason und Brett tauchen über einen Versorgungsschacht hinein und Elly überlässt Neri den Jungen. Malakat entdeckt das Geheimnis, wie man das Ankh aufladen kann und erklärt Shersheba, dass sie zurück zur Kristallhöle im Outback müssen. Auf dem Heimweg hält Jason eine schwache und sterbende Neri in den Armen.
Jason bringt den reglosen Körper von Neri in die Unterwasserpyramide zurück und erinnert sich traurig an vergangene Zeiten, die sie miteinander verbracht haben. Doch er und Brett werden von Shersheba und Malakats Rückkehr unterbrochen. Shersheba aktiviert das geladene Ankh und die Pyramide erwacht zum Leben. Doch Neri wird wiederbelebt. Die Pyramide fühlt gegensätzliche Befehle und wird von einem zerstörerischen Beben erschüttert. Neri und die Jungen können gerade noch rechtzeitig fliehen, bevor die Pyramide im Meeresgrund versinkt. Als die Gestalten von Malakat und Shersheba in Ägypten auftauchen, wird klar, dass die beiden so schnell nicht loszuwerden sind.
Winston hilft Jason, eine Satellitenschüssel auf einer hohen Klippe auf Neris Insel anzubringen, um Signale aus dem All zu empfangen zu können. Doch er wird von einer Schlange gebissen, stürzt und Neri muss ihn mit einer seltenen Pflanze von der Insel retten. Währenddessen infiziert ein tödliches rotes Virus die Meere des Planeten der Ozeane. Mera (Neris Schwester) hat die Position des Regenten auf dem Planeten der Ozeane inne und plant eine friedliche Übersiedlung zur Erde, falls es nötig werden sollte. Aber Malakat und Shersheba sind zurückgekehrt und stacheln die Bevölkerung zur Rebellion an, indem sie ihnen ein Entkommen vor dem Virus in Form einer massiven Invasion der Erde versprechen.
Während dem Besuch auf Paul's Farm begegnet Neri Emma, einem merkwürdigen und scheuen jungen Mädchen. Als Shadow, eine Stute auf der Farm, ein Fohlen bekommt, muss sich Neri auf Emma als Gehilfin verlassen. Durch Neri's Unterstützung und Verständnis kann Emma schließlich ihre Angst übderwinden. Malakat und Shersheba planen einen vollständigen Sturz von Mera's Regierung. Helen bekommt eine neue Technologie, die ihr eine irgendwie humorvolle Persönlichkeit gibt.
Neri wird von Unterwasser-Commandoes attakiert, aber von Charley, Jason und Brett im Minifin gerettet. Ihr und den Jungen wird klar, dass sie auf der Erde nicht mehr länger außerhalb der Reichweite des Volkes vom Planet der Ozeane sind. Als die Pyramide des Planeten der Ozeane gestürmt wird, flieht Mera und nimmt das einzige übrig gebliebene Ankh mit. Neri fühlt, dass die Unterwasser-Pyramide in der Nähe der Insel sich wieder erhoben hat.
Neri versichert sich, dass die Unterwasser-Pyramide wieder in den Mako-Abgrund zurückgekehrt ist. Mera, die im Ozean in der Nähe von Neri's Insel landet, wird von Commandoes attakiert, kann jedoch von Jason, Brett und Neri gerettet werden. Bei PRAXIS wird ihre Rückkehr mit dem Raumschiff von Jake und Richter bemerkt. Neri beobachtet Shersheba und Malakat, wie sie in der Unterwasser-Pyramide ankommen und berichtet den Jungen von ihrer Rückkehr als Führer der Commandoes. Neri versteckt das Ankh auf Paul's Farm.
Bei PRAXIS eröffnet Richter eröffnet die Operation Sphinx wieder und teilt Jake und Elly wieder der Nachforschung zu. Louis belauscht Winston, Cass und Helen bei einem Gespräch über Pyramiden und informiert Elly und Jake. Die PRAXIS-Agenten befragen sofort Helen zu, die ihnen die Existenz der Unterwasser-Pyramide enthüllt. Brett und Cass fahren zu Neri's Insel um Neri und Mera zu warnen, doch sie werden von Shersheba und den Commandoes verfolgt.
Jason muss Jake im MiniFin zur Unterwasser-Pyramide bringen. Auf dem Weg wird das U-Boot von Unterwasser-Commandoes angegriffen. Richter ersucht von Madame President von der Globalen Union die Erlaubnis für einen Angriff auf die Unterwasser-Pyramide. Als Shersheba und ihre Commandoes nach Neri's Insel suchen, werden Neri und Mera fast entdeckt, können jedoch entkommen, da Shersheba von Vögeln verscheucht wird.
Richter übernimmt von Dianne das Kommano über ORCA und bringt Nuklearwaffen an Bord. Neri bittet darum, dass PRAXIS damit aufhört. Neri und Jason treffen auf Malakat und werden von seinem Geständnis geschockt, dass er Neri's Mutter 'getötet' hat. Commandoes ergreifen Mera und nehmen sie gefangen. Neri wird klar, dass sie sich zwischen dem Besitz des Ankh und der Sicherheit ihrer Schwester entscheiden muss. Ihr ist bewusst, dass sie durch die Übergabe des Ankh das Todesurteil für die Erde unterschreibt.
Währned Mera in einer Zelle in der Unterwasser-Pyramide gefangen gehalten wird, prahlt Malakat damit, dass er es war, der den Virus auf dem Planet der Ozeane frei gelassen hat. Sein Geständnis veanlasst die wütende Shersheba, eine Probe des roten Virus nahe der Pyramide in den Ozean zu schütten und dadruch Charley zu infizieren. Neri ist schreckerfüllt, muss aber machtlos vom Strand aus zuschauen, um nicht selbst gefahr zu laufen, vom Virus verseucht zu werden. Neri holt das Ankh zurück aus dem Fluss an Paul's Farm und versteckt es auf ihrer Insel.
Nachdem Madame President von dem Virus in den Ozeanen der Erde erfahren hat, verhärtet sie die feindlichen Maßnahmen gegen die Aliens. Shersheba informiert Neri, dass sie ihr das Ankh überlassen muss, da ein Heilmittel gegen das Virus nur mit der Hilfe der Pyramide gewonnen werden kann. Jason und Brett tauchen daraufhin in die Unterwasser-Pyramide und teilen Shersheba und Malakat mit, dass Neri ihnen das Ankh ausliefern würde, sobald sie ihre Truppen aus der Pyramide abziehen.
Auf ORCA beginnt die Evakuierung, denn der Angriff von PRAXIS rückt immer näher. Als Jason und Neri die Commandoes abziehen sehen, tauchen sie in die Pyramide hinein. Dort jedoch müssen sie bald bemerken, dass sie von Hologrammen hereingelegt worden sind, denn sie werden von Malakat, Shersheba und den Commandoes angegriffen. Nachdem Shersheba ihnen das Ankh weggenommen hat, können Jason und Neri nur noch zusammen mit Mera fliehen. Kurz bevor PRAXIS ihre Nuklearwaffen auf die Pyramide abfeuern kann, deaktiviert Dianne sie mit der Hilfe von Helen. Neri freut sich, als Charley plötzlich wieder auftaucht.
Neri ist zufrieden, dass Charley wieder gesund ist, doch sie fürchtet den drohenden Krieg. Shersheba, die jetzt das Ankh besitzt, aktiviert die Pyramide und Malakat beginnt mit der Zerstörung des Polar-Eises, denn er will die Welt überfluten. Shersheba verbreitet Malakat's 'Heilmittel' gegen den Virus nahe der Pyramide im Ozean, doch sie muss geschockt feststellen, dass es nicht wirkt. Neri kommt im Wasserbecken in der Unterwasser-Pyramide an, wird aber von Malakat beschossen und muss fliehen.
PRAXIS bereitet sich darauf vor, die Torpedos abzufeuern, als plötzlich Commandoes ORCA entern und sowohl das PRAXIS- als auch das ORCA-Personal gefangen nehmen. Neri vermutet, dass Charley's Immunheit gegen den Virus das Geheimnis des Gegenmittels beinhaltet. Daher nimmt Jason eine Blutprobe, mit der er tatsächlich einen Heileffekt auslösen kann, doch Shersheba entwendet sie ihm und kehrt zu Malakat zurück. Der jedoch ignoriert sie und übernimmt die Kontrolle über die Pyramide. Daraufhin flieht Shersheba in einm Raumschiff.
Als Malakat weiterhin weltweite Zerstörungen verursacht, sieht Neri als einzigen Ausweg, die Selbstzerstörung innerhalb der Pyramide auszulösen, doch Jason will sie nicht alleine gehen lassen. Shersheba kehrt zum Planet der Ozeane zurück und befreit einen Körper aus einer Schlafkapsel. Gerade als Neri die Selbstzerstörung der Pyramide aktivieren will, befiehlt ihr eine Stimme aufzuhören – es ist ihre Mitter, Shalamorn, die von Shersheba befreit wurde. Malakat wird ins Exil geschickt, und die Ozeane der beiden Welten mit dem Gegengift aus Charley's Blut geheilt. Neri wird zur Prinzessin ihres Volkes gekrönt.